Kirken er bygget i middelalderen og er dateret til omkring 1175.
Dengang blev kirken placeret 31 meter over havet, og man kunne næsten se hele sognet herfra.
I 1400-tallet blev kirken forlænget og fik tilføjet et våbenhus. Tårnet er fra 1500-årene.
Gentofte Kirke var i århundreder sognets eneste, men i slutningen af 1800-tallet voksede befolkningstallet og der blev derfor bygget de nye >Ordrup Kirke (1876) og Hellerup Kirke (1900). Siden er der kommet hele seks nye kirker til i Gentofte Kommune.
Koret mod nord blev bygget i midten af 1700-tallet i forbindelse med en istandsættelse af kirken, som A. P. Rosenberg stod for.
Også i 1880’erne blev kirken istandsat, og dennegang ved arkitekterne Hans J. Holm og Johan Schrøder.
Kirkens altertavle havde tidligere et billede af Jesus på Genezareth Sø, malet af dronning Louise (1817-1898). Hun boede ofte sammen med sin mand, kong Christian den 9., på det nærliggende Bernstorff Slot.
Louises billede hænger nu i kirkens skib, og på alteret er i stedet et nyere billede af kunstneren Per Kirkeby fra 2012.
Per Kirkeby har også udført de 11 glasmosaikker, der blev opsat i 2008.
Ved siden af kirken ligger præstegården i Gentoftegade (billedet herunder).
