Vejen er opkaldt efter forfatteren Bernhard Severin Ingemann (1789-1862). Han havde et bredt forfatterskab, men er i dag mest kendt for sine salmer og sange.
Vejen er anlagt i 1860’erne af ejeren af Svanemosegård. Han kaldte den nordlige del for Johannevej efter sin kone og den sydlige for Wilhelmsvej efter sig selv.
Wilhelmsvej ændrede dog hurtigt navn til Ingemannsvej, som senere også blev navnet på Johannevej.
De to dele af vejen var delt af jernbanen fra Frederiksberg til Nørrebro. Beboelsesejendommen Ingemannsvej 20 (herover) har stadig en skråt afskåret gavl, som markerer hvor banen gik.
På vejen blev der fra begyndelsen opført en række store villaer, som blev tegnet af arkitekten Carl F. Rasmussen. I dag er kun villaen på Ingemannsvej 6 tilbage.
På gavlen til Ingemannsvej 8 er Robert Storm Petersens maleri af en vagabond, der fisker månens spejlbillede op fra en dam. Kunstneren boede som ung i en villa lige ved siden af.
På Ingemannsvej 21 ligger Idrætsbørnehuset i en bygning, som oprindeligt blev opført som mosaisk drengeskole. Fra 1953 husede bygningen Skole på Ingemannsvej, som var en afdeling af Østifternes Åndsvageanstalt.