I 1669 fik kong Frederik den 3. indhegnet et skovområde, “Boveskov”, der lå tæt på landsbyen Skotterup. Her blev der drevet hjortevildt ind, så kongen kunne drive jagt på det.
Han døde imidlertid året efter, så det blev hans søn, kong Christian den 5. (1646-1699)., der kom til at bruge og udbygge jagtterrænet. Christian havde i Frankrig oplevet den såkaldte parforcejagt, som går ud på at byttet udmattes, så lederen af jagten kan komme tæt på og stikke det ihjel.
Denne form for jagt kræver meget plads. så Christian den 5. udbyggede Dyrehaven fra 300 hektar til mere end det femdobbelte.
Beboerne i Stokkerup blev tvangsflyttet til andre steder. Landsbyen blev nedlagt og der er kun få spor tilbage af den ved Stokkerup Kær på Erimetagesletten.
Dyrehavens ældste træ er den mere end 800 år gamle Skovfogedeg, der står ved hjørnet af Strandvejen og Peter Lieps Vej.
I 1600-tallet blev dyrehaven passet af en skovfoged og skytte ved navn Jørgen Klampe. Han har givet navn til hele bydelen Klampenborg. Det fortælles, at hvis Klampe mødte en tyv, der stjal vildet i dyrehaven, bandt han ham til et træ natten over.
Offentligheden fik adgang til Dyrehaven midt i 1750’erne, men først godt 20 år senere ophørte de bestialske parforcejagter, hvor hunde drev vildtet rundt, til det blev udmattet af træthed.
Jagterne udgik fra kongens slot Jægersborg, men i 1694 blev der i skoven opført en mindre jagthytte. Den blev i 1730’erne afløst af Eremitageslottet.
I dag ejer kongefamilien dog stadig jagtretten i Dyrehaven, ligesom Kongehuset råder over Erimetageslottet.
I 1700-tallet begyndte folk at valfarte til Kirsten Piils Kilde, i dyrehavens sydøstlige del. Vandet i kilden skulle være helbredende, og omkring den opstod et marked og en del forlystelser m.m., der i dag er kendt som Dyrehavsbakken.
I 1838 blev den nordlige del af dyrehaven skilt ud og drevet som almindelig skov under navnet Jægersborg Hegn.
I 2015 blev jagtområderne i Nordsjælland optaget på UNESCO’s liste over verdenskulturarv.
En del af dyrehaven blev i 1899 udnyttet til én af Danmarks første golfbaner. Den bliver i 1928 udvidet til en bane med 18 huller.
I den sydøstlige del af Dyrehaven ligger traktørstedet Peter Lieps Hus.